南宋临安，小白五百年后终于觅得阿宣的转世—许仙，二人断桥相遇。小白小青隐身街巷，和许仙还有姐夫李公甫一起开始了人间的热闹生活。却不想杭州城中突发怪事，金山寺法海除妖而来，意外揭开了小白和小青的蛇妖身份，许仙惊恐目睹小白化身巨蟒……浮生中这一场生死情劫，许仙值得吗？
为了成为合格的神奇宝贝训练师，小智（松本梨香 配音）、天桐（宫野真 配音）、艾莉丝（悠木碧 配音）带着各自的小伙伴继续修业之旅。这次他们来到了美丽的山中小镇艾茵多奥克参加神奇宝贝的比赛，并在此遇到了传说中拥有神奇力量的神奇宝贝比克提尼（水树奈奈 配音）。 早在一千多年前，艾茵多奥克所在的土地上有一个美丽富饶的大地之乡，可是两个王子分别带着黑龙杰克罗姆（高桥英树 配音）和白龙雷西拉姆（谷原章介 配音）发生争斗，令国家崩溃在即。老国王借助比克提尼的力量暂时稳定住了龙脉，而大地之乡则从此凋零。作为大地之乡的后裔，德雷多（つるの剛士 配音）找到了被封印的杰克罗姆，于是决定重建失落已久的故土……
上古时期，神工与鬼斧合力将祸害人间的海域统领蛟魔王囚禁于江海交汇处。为束缚住强大的蛟魔王，鬼斧牺牲肉身化作元神，注入神工所打造的用于囚禁蛟魔王的法器中。封神大战结束，墨麒麟和小蛟龙屡次触碰囚禁法器企图释放蛟魔王。于是在姜子牙的推荐下，玉帝决定启用曾经的战神二郎神来执行缉拿墨麒麟的任务。可在捉拿的过程中，二郎神却陷入了一场巨大的惊天阴谋中。
